怪物城市中住的全部都是怪物居民，城市的供電由怪獸電力公司提供，電力的來源就是人類世界孩童的尖叫聲。這裡的「驚嚇專員」們將利用衣櫃門為媒介，在夜裡潛入人類孩子的臥室中嚇唬他們並收集他們的尖叫聲。由於怪物們普遍相信，人類孩童周身都有劇毒，只要輕輕一下接觸就可以致其死命，所以驚嚇專員的工作也被認為非常危險。不過，由於人類孩子們似乎膽子變得越來越大，這樣的發電方式開始衰退，公司總裁亨利·J·沃特諾斯三世（Henry J. Waternoose III）決心一定要找到解決方案。怪獸電力公司業績最好的驚嚇專員名叫詹姆斯·P·「毛怪」·蘇利文，他和自己的助手兼最好的朋友麥克·華斯基同住，另一位驚嚇專員，形態與藍道類似的藍道·博格斯（Randall Boggs）一直在毛怪之下屈居亞軍並因此積怨已久。這天上班時，一位名叫喬治·桑德森（George Sanderson）的驚嚇專員意外將一個孩子的襪子帶了回來，公司立即進入緊急狀態，「安全」部門「兒童探測局」（Child Detection Agency，簡稱CDA）從天而降，將喬治全身的毛剃光並進行全面「消毒」。而大眼仔早上因為總是沒能按時完成書面報告而受到公司書記員羅茲（Roz）的訓斥。
下班後，毛怪偶然發現藍道把一扇已經啟用的門留在驚嚇樓層，看起來是打算利用這扇門來獲得額外的驚嚇積分。誰料想，一個人類小女孩開啟門進入了工廠，這可把毛怪嚇壞了。他試著把小女孩送回去，但沒能成功，於是慌亂之下將她藏進一個包裡躲進來，這時過來的藍道開啟門後一無所獲，於是又將之送了回去。大眼仔正在和公司接線員西莉亞·美（Celia Mae）約會，這天西莉亞過生日，大眼仔帶她到城裡有名的一家壽司餐館吃飯。沒多久毛怪過來尋求幫助，西莉亞感到很不高興，接下來小女孩從包裡鑽了出來，餐館因此大亂，CDA乘直升機趕赴現場並實施了大面積隔離。毛怪和大眼仔趁亂成功地把小女孩帶回來，發現她並沒有周身布滿「劇毒」。毛怪很快喜歡上了這個小女孩，還給她起名叫「阿布」（Boo）。次日，兩怪設法把阿布帶進怪獸電力公司，大眼仔試著把阿布送回她的門中，而埋伏在此的藍道打算綁架阿布，卻錯綁了大眼仔。
藍道把大眼仔帶到了地下室，毛怪也尾隨而至，得知藍道製作了一種名為「尖叫提取器」（Scream Extractor）的酷刑機器用來強行吸收兒童的尖叫聲，這將給怪獸電力公司的運營方式帶來一場革命。藍道準備對大眼仔用刑時，毛怪阻止了他，並向沃特諾斯報告了藍道的所做所為。沒想到，沃特諾斯和藍道是一夥的，他把大眼仔和毛怪流放至喜馬拉雅山脈，綁架了布。兩怪獲雪人收留，後者告訴他們附近有村莊，毛怪馬上意識到可以通過村莊裡的衣櫃門重返怪獸電力公司，但大眼仔不這麼想，他覺得自己的處境是毛怪固執己見的錯，所以拒絕和毛怪一起上路。毛怪獨自回到怪獸電力公司並從尖叫提取器前救下布但受到了藍道的偷襲，這時大眼仔回來了，他抱怨著兩怪的關係和遭遇，最後扔出雪球打向毛怪，但卻意外打中了隱身的藍道而救了毛怪。
藍道在後面緊追不捨，大眼仔和毛怪帶著布逃進了公司裝門的倉庫，這裡有數以百萬計的門，而布的笑聲帶來的巨大能量瞬間啟用了一大片門，三怪因此不停地在怪獸電力公司和人類世界之間追逐往返。之後布克服了自己的恐懼，幫助毛怪打敗了藍道，兩怪將藍道扔進一扇門中並將門摔碎，藍道夜晚來到了一戶人家裡，家中的男孩不但不怕他，還以為他是短吻鱷而叫來媽媽對之施以痛打。
毛怪和大眼仔終於找到了布的門，但沃特諾斯將門移到了尖叫樓層，大群的CDA特工將這裡團團包圍。大眼仔主動獻身引開了CDA的注意力，毛怪則帶著布和她的門一起逃跑，憤怒的沃特諾斯發現後在後緊追。最後沃特諾斯中了兩怪的計，在類比房間裡承認了自己打算綁架大量人類孩童的計劃。最終CDA逮捕了沃特諾斯，他斥責毛怪讓公司從此垮台，讓能源危機從此更加惡化。羅茲其後出現，原來她是CDA的主管001號特工，她已在此做了兩年半的臥底，試圖找出怪獸電力公司內部動作的主謀。毛怪和大眼仔與布告別，將她送回家中，然後布的門也在羅茲的命令下被粉碎了。毛怪根據自己和布在一起的經歷，想出了挽救怪物城市能源危機的新方案。
怪獸電力公司的發電方式變了，如今怪物們雖然一樣是在夜裡穿過衣櫃的門進入人類孩童的臥室，但他們其實是要去逗樂孩子，因為孩子們的歡笑聲中含有遠勝尖叫聲的能量，想出這方案的毛怪成為了公司新任總裁，同時兩怪也登上了雜誌封面。某日，大眼仔說要送毛怪一件禮物，他讓後者閉上眼睛走到一扇門前，原來他把那扇被粉碎的門又一片一片地拼了起來，毛怪手中還儲存著最後一片作紀念，但他把這一片放回原位時，門成功開啟了，他走了進去，看到布，臉上浮現出無法抑止的笑意。
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